Nesrin ÇAKICI, Nükhet Nilüfer DEMİREL-ZORBA, Alper AKÇALI

Gıda endüstrisi çalışanları ve stafilokokal gıda zehirlenmeleri

Stafilokokal gıda zehirlenmesi (SGZ) başta Staphylococcus aureus olmak üzere enterotoksijenik stafilokoklar tarafından üretilen, enterotoksin içeren gıdaların tüketilmesi sonucu oluşan ve tüm dünyada yaygın olarak görülen önemli intoksikasyonlardan biridir. Özellikle pişmiş ve zengin protein içerikli gıdalara bulaşan S. aureus uygun ortam şartlarında hızla çoğalır. Besin maddesinde 105 kob/g veya daha fazla sayıya ulaşan bakteri tarafından stafilokokal enterotoksinler sentezlenir. 100 gramında en az 100 ng enterotoksin çeşitlerinden birini bulunduran gıdanın tüketilmesi sonucu SGZ'nin klinik belirtileri görülebilir. SGZ bulantı, kusma ve/veya ishalin eşlik ettiği, kendi kendini sınırlayan bir gastroenterittir. SGZ kaynaklı ölüm oranı düşük olmasına rağmen; yaşlılar, çocuklar ve immun sistemi baskılanmış kişiler için bu oran yükselebilir. S. aureus, pek çok vücut bölgesinde, deri ve mukozada hastalık oluşturmaksızın taşınabilir; esas rezervuarının burun bölgesi olduğu düşünülmektedir. Gıda endüstrisi alanında çalışan kişilerin burnunda veya ellerinde bu bakteriye rastlanılmaktadır. Gıda işletmelerindeki söz konusu taşıyıcıların gıdanın hazırlanması, işlenmesi sırasında taşımış oldukları mikroorganizmayı kontaminasyonunda en önemli sebeplerden biridir. Kişisel hijyen kurallarının uygulanmasında yeterli özenin gösterilmemesi, özellikle el yıkama alışkanlığı konusundaki eksiklikler gıda güvenliği konusunda halk sağlığı açısından tehlikeli olabilir. Enterotoksin üreten suşları taşıyan gıda çalışanları SGZ'nin temel kaynağını oluşturmaktadır. Ülkemizde gıda sektöründe çalışanlar için portör muayenesi şartı kaldırılmış olup yerine eğitim verilmesi getirilmiştir. Günümüzdeki uygulamaya göre; SGZ'nin önlenmesinde gıda çalışanlarının kişisel hijyen kurallarına uyması ve gıda güvenliği sistemlerinin uygulanması personelin gıda hijyeni konularında kontrol edilmesini, bilgilendirilmesini ve eğitilmesini sağlamalıdır. Bu derleme ile S. aureus'un gıda zehirlenmelerindeki yeri, gıda endüstrisi çalışanları ilişkisi ve gerekli hijyen uygulamalarındaki güncel durumun sunulması amaçlanmıştır.beklenmektedir. Gıda işletmecisipersonelin gıda hijyeni konularında kontrol edilmesini,bilgilendirilmesini ve eğitilmesini sağlamalıdır. Buderleme ile S. aureus'un gıda zehirlenmelerindekiyeri, gıda endüstrisi çalışanları ilişkisi ve gereklihijyen uygulamalarındaki güncel durumun sunulmasıamaçlanmıştır

Food industry employees and staphylococcal food poisoning

Staphylococcal food poisoning (SFP) occurs byingestion of food containing enterotoxins producedby enterotoxigenic staphylococci strains mainly ofStaphylococcus aureus. It is one of the importantintoxications and common all over the world. Whenprotein rich and cooked foods will be contaminated withS. aureus, bacteria can be grown rapidly in appropriateenvironmental conditions. Staphylococcal enterotoxinsare synthesized when bacteria counts reach up to 105cfu/g and clinical symptoms of SFP can be observed withconsumption of food containing one of enterotoxin typeat least 100 ng in 100 grams food. SFP is a self-limitinggastroenteritis accompanied by nausea, vomiting and/or diarrhea. Although mortality rate from SFP is low, itcan be increased in the elderly, children and immunecompromised persons. S. aureus can be found in manyparts of the body, including skin and mucosa withoutsign of infection. It is considered that the nasal regionis the essential reservoir. S. aureus can be found inthe nose or at hands of the people working at the foodindustry. One of the most important causes of foodcontamination with microorganisms in food businessesis, the transfer of microorganisms to the food by thecarriers during the preparation and processing offood. When personel hygiene rules are not sufficientlyapplied, especially deficiencies in the habit of correctwashing of hands, it can be dangerous for public healthin terms of food security. Food employees carryingenterotoxin-producing strains are the main source offood poisoning. In our country, for the ones who isworking in food sector the mandatory application of health checks for infectious diseases has been revoked,instead of that giving training has been put into force.According to the present application; it is expectedfrom the food employees to comply with the personelhygiene rules and implementation of food safety systemfor prevention of SFP. The food manager should providecontrol of the personnel about food hygiene issues,information and training. In this review, it is aimed topresent the importance of S. aureus for food poisoning,relationship to food industry employees and the currentstatus of the necessary hygiene practices.

PDF

___

1. Bhatia A, Zahoor S. Staphylococcus aureus enterotoxins: a review. J Clin Diag Res, 2007; 1(2): 188-97.
2. Sepin-Özen N, Tuğlu-Ataman Ş, Seyman D, Aldağ H, Emek M. Antalya ili gıda çalışanlarında nazal Staphylococcus aureus taşıyıcılığının ve MRSA oranlarının üç farklı yöntem kullanılarak incelenmesi. Türk Hij Den Biyol Derg, 2013; 70(2): 51-8.
3. Dinges MM, Orwin PM, Schlievert PM, Exotox-ins of Staphylococcus aureus. Clin. Microbiol Rev, 2000; 13(1): 16-34.
4. Schelin J, Wallin-Carlquist N, Cohn MT, Lindqvist R, Barker GC, Radström P. The formation of Staphylococcus aureus enterotoxin in food environments and advances in risk assessment. Virulence, 2011; 2(6): 580-92.
5. Soriano JM, Font G, Molto JC, Manes J. Enterotoxigenic staphylococci and their toxins in restaurant foods. Trends Food Sci Tech, 2002; 13: 60-7.
6. Wertheim HFL, Melles DC, Vos MC, Willem VL, Belkum AV, Verbrugh HA, et al. The role of nasal carriage in Staphylococcus aureus infections. Lancet Infect Dis, 2005; 5: 751-62.
7. Can HY, Çelik TH. Detection of enterotoxigenic and antimicrobial resistant S. aureus in Turkish cheeses. Food Control, 2012; 24: 100-3.
8. Erol İ, İşeri Ö. Stafilokokal enterotoksinler. AÜ Vet.Fak Derg, 2004; 51: 239-45.
9. Balaban N, Rasooly A. Staphylococcal enterotoxins. Int. J Food Microbiol, 2000; 61: 1-10.
10. Hennekinne JA, Buyser MLD, Dragacci S. Staphylococcus aureus and its food poisoning toxins: characterization and outbreak investigation. FEMS Microbiol Rev, 2012; 36: 815-36.
11. Sutherland J, Varnam A. Enterotoxin-producing Staphylococcus, Shigella, Yersinia, Vibrio, Aeromonas and Pseudomonas. In: Blackburn CW, McClure PJ, eds. Foodborne Pathogens. Washington: CRC Press. 2002: 384-415.
12. Rall VLM, Sforcin, JM, Augustini VCM, Watanabe MT, Fernandes jr. Detection of enterotoxin genes of Staphylococcus spp. isolated from nasal cavities and hands of food handlers. Braz. J Microbiol, 2010; 41: 59-65.
13. İşeri Ö, Erol İ. Hindi etinden kaynaklanan başlıca bakteriyel infeksiyon ve intoksikasyonlar. AÜ Vet Fak Derg, 2009; 56: 47-54.
14. Loir YL, Baron F, Gautier M. Staphylococcus aureus and food poisoning. Genet Mol Res, 2003; 2(1): 63-76.
15. Jones TF, Kellum ME, Porter SS, Bell M, Schaffner W. An outbreak of community-acquired foodborne illness caused by methicilin resistant Staphylococcus aureus. Emerg Infect Dis, 2002; 8(1): 82-4.
16. Bystron J, Molenda J, Bania J, Kosek-Paszkowska K, Czerw M. Occurrence of enterotoxigenic strains of Staphylococcus aureus in raw poultry meat. Polish J Vet Sci, 2005; 8: 37-40.
17. Morandi S, Brasca M, Lodi R, Cremonesi P, Castiglioni B. Detection of classical enterotoxins and identification of enterotoxin genes in Staphylococcus aureus from milk and dairy products, Vet Microbiol, 2007; 124. 66-72.
18. Ertaş N, Gönülalan Z, Yıldırım Y, Kum E. Detection of Staphylococcus aureus enterotoxins in sheep cheese and dairy desserts by multiplex PCR technique. Int J Food Microbiol, 2010; 142: 74-7.
19. Alişarlı M, Sancak YC, Akkaya L, Elibol C. Bazı sütlü gıdalarda Staphylococcus aureus'un izolasyonu, termonükleaz aktivitesi ve enterotoksijenik özelliklerinin araştırılması. Turk J Vet Anim Sci, 2003; 27(6): 1457-62.
20. Demirel NN, Karapınar M. İzmir ilinde satılan bazı peynirlerde S. aureus enterotoksinlerinin ELISA yöntemi ile belirlenmesi. Gıda, 2006; 31(1): 37-41.
21. Normanno G, La Salandra G, Dambrosio A, Quaglia NC, Corrente M, Parisi A, et al. Occurrence, characterization and antimicrobial resistance of enterotoxigenic Staphylococcus aureus isolated from meat and dairy products. Int J Food Microbiol, 2007; 115: 290-6.
22. Çepoğlu H, Vatansever L, Bilge Oral N. Isolation of staphylococci from food handlers and investigation of their enterotoxigenicity and susceptibility to some antibiotics, Kafkas Univ Vet Fak, 2010; 16: 1-5.
23. Atanassova V, Meindl A, Ring C. Prevalence of Staphylococcus aureus and staphylococcal enterotoxins in raw pork and uncooked smoked ham comparison of classical culturing detection and RFLP-PCR. Int J Food Microbiol, 2001; 68: 105-13.
24. Hacıbektaşoğlu A, Eyigün CP, Özsoy MF. "Gıda Elleyicileri"nde burun ve boğaz portörlüğü, Mikrobiyol Bul, 1993; 27: 62-70.
25. Yücel N, Anıl Y. Çiğ süt ve peynir örneklerinden Staphylococcus aureus ve koagülaz negatif stafilokokların identifikasyonu ve antibiyotik duyarlılığı. Türk Hij Den Biyol Derg, 2011; 68(2): 73-8.
26. Kato Y, Matsunaga S, Misuna Y, Ushioda H, Yamamoto T, Kaneuchi C. Isolation and characterization of Staphylococcus aureus in rats trapped at restaurants in buildings in downtown Tokyo. J Vet Med Sci, 1995; 57: 499-502.
27. Wertheim HF, Melles DC, Vos MC, Belkum AV, Verbrugh HA, Nouwen JL. The role of nasal carriage in Staphylococcus aureus infections. Lancet Infect Dis, 2005; 5(12): 751-62.
28. Aycicek H, Aydogan H, Kucukkaraaslan A, Baysallar M, Basustaoglu AC. Assessment of the bacterial contamination on hands of hospital food handlers. Food Control, 2004; 15(4): 253-9.
29. Pala K, Ozakın C, Akış N, Sınırtaş M, Gedikoğlu S, Aytekin H. Asymptomatic carriage of bacteria in food workers in Nilufer district, Turk J Med Sci, 2010; 40(1): 133-9.
30. Gündüz T, Limoncu ME, Çümen S, Arı A, Etiz S, Tay Z. The Prevalence of intestinal parasites and nasal S. aureus carriage among food handlers. J Environ Health, 2008; 70(10): 64-7.
31. Al Bustan MA, Udo EE, Chugh TD. Nasal carriage of enterotoxin-producing Staphylococcus aureus among restaurant workers in Kuwait City. Epidemiol Infect, 1996; 116(3): 319-22.
32. Acco M, Ferreira FS, Henriques JAP, Tondo EC. Identification of multiple strains of Staphylococcus aureus colonizing nasal mucosa of food handlers. Food Microbiol, 2003; 20: 489-93.
33. Noor-Azira, AM, Mohammad-Faid, AR, Shuhaimi M, Syafinaz AN, Hamat RA, Malina 0. Staphylococcus aureus in food and nares of food handlers in Kuala Pilah, Malaysia. Pertanika J Trop Agric Sci, 2012; 35(4): 853 - 62.
34. Loeto D, Matsheka MI, Gashe BA. Enterotoxigenic and antibiotic resistance determination of Staphylococcus aureus strains isolated from food handlers in Gaborone, Botswana. J Food Prot, 2007; 70: 12.
35. Udo EE, Al-Mufti S, Albert MJ. The prevalence of antimicrobial resistance and carriage of virulence genes in Staphylococcus aureus isolated from food handlers in Kuwait City restaurants. BMC Res Notes, 2009; 2: 108.
36. Souza PA, Santos DA. Microbiological risk factors associated with food handlers in elementary schools from Brazil. J Food Safety, 2009; 29: 424-9.
37. Saeeda HA, Hamid HH. Bacteriological and parasitological assessment of food handlers in the omdurman area of Sudan. J Microbiol Immunol Infect, 2010; 43(1): 70-3.
38. Ho J, O'Donoghue MM, Boost MV. Occupational exposure to raw meat: a newly-recognized risk factor for Staphylococcus aureus nasal colonization amongst food handlers. Int J Hyg Environ Health, 2014; 217(2-3): 347-53.
39. Dagnew M, Tiruneh M, Moges F, Tekeste Z. Survey of nasal carriage of Staphylococcus aureus and intestinal parasites among food handlers working at Gondar University, Northwest Ethiopia. BMC Public Health, 2012; 12: 837. 40. Lues JFR, Van Tonder I. The occurrence of indicator bacteria on hands and aprons of food handlers in the delicatessen sections of a retail group. Food Control, 2007; 18: 326-32.
41. Soto A, Saldias ME, Oviedo P, Fernandez, M. Prevalence of Staphylococcus aureus among food handlers from a metropolitan university in Chile. Rev Med Chil, 1996; 124: 1142-46.
42. Hatakka M, Björkroth KJ, Asplund K, Mäki-Petäys N, Korkeala HJ. Genotypes and enterotoxicity of Staphylococcus aureus isolated from the hands and nasal cavities of flight-catering employees. J Food Prot, 2000: 1467-609.
43. Figueroa G, Navarrete P, Caro M, Troncoso M, Faúndez G. Carriage of enterotoxigenic Staphylococcus aureus in food handlers. Rev Med Chil, 2002; 130(8): 859-64.
44. Jorda GB, Marucci RS, Guida AM, Pires PS, Manfredi EA. Carriage and characterization of Staphylococcus aureus in food handlers. Rev Argent Microbiol , 2012; 44(2):101-4.
45. Richards MS, Rittman M, Gilbert TT, Opal SM, DeBuono BA, Neill RJ, et al. Investigation of a staphylococcal food poisoning outbreak in a centralized school lunch program. Public Health Rep, 1993; 108(6): 765-71.
46. Kitamoto M, Kito K, Niimi Y, Shoda S, Takamura A, Hiramatsu T, et al. Food poisoning by Staphylococcus aureus at a university festival. Jpn J Infect Dis, 2009; 62: 242-3.
47. Brizzio AA, Tedeschi FA, Zalazar FE. Description of a staphylococcal alimentary poisoning outbreak in Las Rosas, Santa Fe Province, Argentina. Rev Argent Microbiol, 2011; 43(1): 28-32.
48. Wattinger L, Stephan RF, Layer F, Johler S. Comparison of Staphylococcus aureus isolates associated with food intoxication with isolates from human nasal carriers and human infections, Eur J Clin Microbiol Infect Dis, 2012; 31: 455-64.
49. Wei HL, Chiou CS. Molecular subtyping of Staphylococcus aureus from an outbreak associated with a food handler. Epidemiol Infect, 2002; 128: 15-20.
50. Gallina S, Bianchi DM, Bellio A, Nogarol C, Macori G, Zaccaria T, et al. Staphylococcal poisoning foodborne outbreak: Epidemiological investigation and strain genotyping. J Food Prot, 2013; 76(12): 2093-8.
51. Colombari V, Mayer MD, Laicini ZM, Mamizuka E, Franco BD, Destro MT, et al. Foodborne outbreak caused by Staphylococcus aureus: phenotypic and genotypic characterization of strains of food and human sources. J Food Prot, 2007; 70(2): 489-93.
52. Borges LJ, Campos MR, Cardoso JL, André MC, Serafini ÁB. Molecular epidemiology of microorganisms isolated from food workers and enteral feeding of public hospitals, J Food Sci, 2010; 75(7): 449-54.
53. Argudín MA, Mendoza MC, González-Hevia MA, Bances M, Guerra B, Rodicio MR. Genotypes, exotoxin gene content, and antimicrobial resistance of Staphylococcus aureus strains recovered from foods and food handlers. Appl Environ Microbiol, 2012; 78(8): 2930-5.
54. Demirel Zorba NN, Kaptan M. Consumer food safety perceptions and practices in a Turkish community. J Food Prot, 2011; 74(11): 1922-9.
55. Campos AKC, Cardonha AMS, Pinheiro LBG, Ferreira NR, Azevedo PRM, Stamford TLM. Assessment of personal hygiene and practices of food handlers in municipal public schools of Natal, Brazil. Food Control, 2009; 20: 807-10.
56. Baş M, Ersun AŞ, Kıvanç G. The evaluation of food hygiene knowledge, attitudes and practices of food handlers in food businesses in Turkey. Food Control, 2006; 17: 317-22.
57. Lynch RA, Phillips ML, Elledge BL, Hanumanthaiah S, Boatright DT. A preliminary evaluation of the effect of glove use by food handlers in fast food restaurants. J Food Prot, 2005; 68(1): 187-90.
58. Erdoğan H, Arslan H. Otel personelinin burun ve boğaz kültüründe Staphylococcus aureus taşıyıcılığının araştırılması ve risk faktörlerinin irdelenmesi. Klimik Derg, 2011; 24(2): 90-3.
59. Anonymous. 17.12.2011 tarih ve 28145 sayılı Resmi Gazete'de yayımlanan Gıda Hijyeni Yönetmeliği. Ankara: T.C. Gıda, Tarım ve hayvancılkık Bakanlığı. http://Mevzuat.Basbakanlik.Gov.Tr/Metin. Aspx?Mevzuatkod=7.5.15592&Mevzuatıliski= 0&Sourcexmlsearch=G%C4%B1d. (Erişim tarihi: 1.12.2014).
60. Anonymous. Gıda teknolojisi. Personel hijyeni 86ISG005. Ankara: T.C. Milli Eğitim Bakanlığı.
2011; 1-74. http://www.megep.meb.gov.tr/ mte_program_modul/moduller_pdf/Personel%20 Hijyeni.pdf Erişim tarihi: 1.12.2014).